Seit mehr als 150 Jahren hängt die Legende der "Zahnfee" Matilda Dixon wie eine dunkle Wolke über der Kleinstadt Darkness Falls. Matilda war der Liebling aller Kinder, bis die nette alte Frau eines Tages unschuldig eines abscheulichen Verbrechens bezichtigt und dafür vom wilden Mob grausam gelyncht wurde. Seitdem, so erzählt man sich, schwebt ihr rachsüchtiger Geist über der Stadt.

Kyle erinnert sich düster daran, dass er die "Zahnfee", als er noch ein Kind war, einmal mit eigenen Augen gesehen hat. Seine Mutter wurde in jener Nacht brutal ermordet. Seit dieser Nacht wird er von schmerzvollen Erinnerungen und Schuldgefühlen geplagt, die es ihm unmöglich machen, sich im Dunkeln aufzuhalten. Seine alte Schulfreundin Caitlin bittet ihn, nach Darkness Falls zurückzukehren, weil ihr neunjähriger Bruder Michael von den gleichen furchtbaren Albträumen heimgesucht wird...